Die Schülerin Suzume träumt oft, wie sie als kleines Mädchen verzweifelt nach ihrer Mutter sucht. Ihre Mutter starb und ihre Tante nahm sie auf. Die Teenagerin begegnet auf dem Schulweg einem jungen Mann namens Souta, der sie nach Ruinen in der Gegend fragt. Suzume folgt ihm neugierig zum Gelände eines alten, verlassenen Ferienorts.
Dort findet sie in einem Wasserbecken eine Tür und einen Gegenstand, den sie aus dem Wasser zieht. Erschrocken erfährt sie, dass es sich um einen Schließstein handelte, nun aber kann ein riesiger Feuerwurm durch das Tor wachsen und sich der Stadt nähern.